1917年4月、ドイツ空軍部隊の大攻勢によりイギリス空軍は空前絶後の損害を出した。イギリスでは「血の4月」と呼ばれる。このときマンフレートは21機を撃墜した。 1917年6月24日、第1戦闘航空団 (JG1）が編制されると、同戦闘航空団司令に任命され、マンフレートは部下に空中戦理論を教えることで隊全体のスコアを上げている。そのため第1戦闘航空団は多くのエースを輩出し、連合軍から「フライング・サーカス」、「リヒトホーフェン・サーカス」と恐れられた。
7月6日、リヒトホーフェンは戦闘中に長距離射撃を受け、数週間飛行機に乗れないほどの重傷を頭に負った。復帰後もこの傷は彼を苦しめ続けたようで、彼は飛行後に吐き気や頭痛に悩まされるようになり、気質も変化したという。
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